Cross-feeding en la rizosfera: la raíz paga y los microorganismos se reparten el cobro

Qué exuda una raíz

Badri y Vivanco (2009) revisaron la regulación y la función de los exudados radiculares, y su conclusión organiza el resto del post: los compuestos que la raíz secreta median interacciones múltiples en la rizosfera, inician y modulan el diálogo entre raíz y microorganismos del suelo, y actúan como señales que arrancan la simbiosis con rizobios y con hongos micorrícicos. Además sostienen una diversidad microbiana muy específica de cada especie vegetal, lo que apunta a un vínculo evolutivo estrecho entre planta y comunidad.

Cuando se baja al detalle químico aparecen familias concretas. Zhalnina y colaboradores (2018) caracterizaron la exudación de Avena barbata y encontraron que las bacterias de la rizosfera mostraban preferencia por los ácidos orgánicos aromáticos que la planta exuda: nicotínico, shikímico, salicílico, cinámico e indol-3-acético. No es materia orgánica indiferenciada: es un menú.

Que ese menú llegue a determinar quién vive en la raíz es la pregunta que Sasse, Martinoia y Northen (2018) plantean sin rodeos en el título de su revisión: Feed your friends: do plant exudates shape the root microbiome? La respuesta corta, con lo publicado hasta hoy, es que los exudados son una de las piezas y no la única —el tipo de suelo pesa mucho, como se ve más abajo—, pero sí la pieza que la planta controla.

Sobre cuánto carbono se va por ahí conviene ser honesto, porque es donde más cifras sueltas circulan. Jones, Nguyen y Finlay (2009) revisaron el flujo de carbono en la rizosfera y su diagnóstico es explícito: la cantidad y el tipo de rizodepósitos —exudados, células de descamación, mucílago— dependen muchísimo de la planta y del ambiente, y varían a lo largo de la raíz en el espacio y en el tiempo. Más aún, el flujo es bidireccional: la raíz pierde carbono y nitrógeno y los recapta al mismo tiempo. Y las técnicas de marcaje isotópico con las que se ha medido tienen fallos de interpretación conocidos, por lo que la importancia cuantitativa de cada flujo sigue siendo incierta.

Dicho de otro modo: que el fenómeno es grande está fuera de duda; el porcentaje exacto que se cite en una charla, no. Es el mismo principio que aplicamos a la inferencia funcional en el post sobre PICRUSt2: hay capacidad documentada y hay flujo medido, y no son lo mismo.

Quién cobra primero y quién vive del desecho del anterior

Aquí está el mecanismo que da nombre al post. Zhalnina y colaboradores encontraron que los procesos de desarrollo de la planta —programados, no improvisados— producen patrones consistentes en la composición química de los exudados: una sucesión química a lo largo del ciclo. Esa sucesión se cruza con las preferencias de sustrato de los microorganismos, que resultan predecibles a partir de su genoma. La combinación de los dos rasgos —lo que la planta ofrece y lo que cada microorganismo sabe consumir— explica el patrón de ensamblaje que se observa en la rizosfera.

La segunda mitad del mecanismo la aportó un experimento elegante. Goldford y colaboradores (2018) siguieron el ensamblaje de cientos de comunidades procedentes de suelo y de planta en medios sintéticos mínimos. Pese a una variabilidad de especies considerable, tanto la función a nivel de comunidad como la taxonomía a grano grueso resultaron muy predecibles y gobernadas por la disponibilidad de nutrientes. Para explicarlo tuvieron que generalizar los modelos ecológicos clásicos incorporando cross-feeding no específico y generalizado: con eso, los patrones aparecen como propiedades emergentes del ensamblaje de comunidades grandes.

La lectura agronómica es directa. Un único compuesto que entra por la raíz no alimenta a un organismo: alimenta a una cadena. El primero lo degrada y excreta subproductos —ácidos orgánicos, alcoholes— que son el sustrato del siguiente. Por eso la comunidad de la rizosfera es reproducible aunque las especies concretas cambien de parcela a parcela: lo que se conserva es el reparto de puestos, no el nombre de quien los ocupa. Es la misma lógica de gremios funcionales que explicamos en el post de apertura del blog.

Y explica también por qué fracasan tantos inóculos. Si el nicho del que iba a vivir la cepa introducida ya está ocupado por quien cobra primero, el producto no tiene de qué comer. Está contado en por qué fallan las inoculaciones.

Por qué la rizosfera no se parece al suelo a 20 cm

Mendes, Garbeva y Raaijmakers (2013) revisaron el microbioma de la rizosfera y su significado para la planta, y la conclusión de fondo es que la raíz no habita el suelo: se construye un entorno propio dentro de él. La medida más citada de ese efecto la dieron Bulgarelli y colaboradores (2012) comparando suelo y raíz de Arabidopsis thaliana cultivada en suelos naturales distintos:

• Las raíces estaban colonizadas preferentemente por Proteobacteria, Bacteroidetes y Actinobacteria, y cada filo aparecía representado por una clase o familia dominante. No es una muestra del suelo: es una selección.

• El tipo de suelo define la composición de la comunidad que habita la raíz, mientras el genotipo de la planta determina los perfiles solo de forma limitada. La parcela pesa más que la variedad.

• Lo más llamativo: las características de la pared celular vegetal, sin célula viva, bastaban como señal para ensamblar en torno al 40 % de la microbiota radicular, con sesgo hacia Betaproteobacteria. Parte del efecto rizosfera no es metabolismo activo de la planta, sino sustrato.

Para quien decide un muestreo, esto es lo relevante: entre la rizosfera y el suelo de entrelínea no hay una diferencia de grado, hay dos comunidades. Mezclarlas en la misma muestra compuesta es perder la señal que más depende del cultivo.

Qué muestra hay que tomar entonces

La elección depende de la pregunta, y conviene decidirla antes de bajar al campo:

• Rizosfera —suelo adherido a la raíz, no la raíz— cuando la pregunta es sobre el cultivo: efecto de un bioestimulante, nutrición, promoción de crecimiento, antagonismo frente a un patógeno de raíz. Es donde está el efecto, y también donde está la mayor variabilidad entre plantas.

• Suelo sin influencia radicular cuando la pregunta es sobre la parcela: salud del suelo a largo plazo, efecto de una enmienda, comparación entre fincas, seguimiento interanual. Es más estable y más comparable en el tiempo.

• Las dos cuando se quiere separar lo que hace el manejo de lo que hace la planta. Es el diseño que más información da y el que duplica el número de muestras; conviene presupuestarlo como tal.

Lo que no funciona es decidirlo en la parcela con la azada en la mano. La profundidad, la posición respecto a la raíz y la hora del día cambian el resultado más que muchos tratamientos; el protocolo completo está en cómo tomar una muestra que sirva para algo.

Qué hacemos en AIMA Agro

En análisis de cultivos el perfil de rizosfera se trata como un tipo de muestra distinto del suelo, no como una variante. Eso significa que la comparación se plantea entre muestras del mismo tipo y que el informe no mezcla una cosa con la otra.

Sobre la cadena de cross-feeding, un perfil taxonómico dice quién está y permite razonar sobre quién podría estar cobrando en cada eslabón. Cuando la pregunta es cuánto se está moviendo de verdad —si la ruta está activa, no solo presente— eso es expresión génica, que es una capa aparte y se contrata aparte.

Y la consecuencia comercial menos cómoda, por decirla: si un producto promete instalar una cepa en la rizosfera, la pregunta útil no es qué lleva el bote, sino de qué va a comer esa cepa y quién se lo está comiendo ya. Eso sí se puede medir antes de tratar.